O atual edifício-sede da Câmara Municipal de Natal é o Palácio Padre Miguelinho, localizado na esquina da rua Jundiaí com a avenida Campos Sales, no bairro do Tirol. Pertence à Universidade Federal do Rio Grande do Norte, que alugou o edifício para o Legislativo Municipal em 1975, quando o presidente da Casa era Érico Hackradt. Antes disso, funcionava no local a Faculdade de Serviço Social da UFRN, que foi transferida para o Campus Central da universidade. O então arcebispo de Natal, Dom Nivaldo Monte, foi quem tomou a iniciativa de realizar a negociação que instalou a Câmara naquele prédio, cujo nome homenageia Padre Miguelinho, potiguar que lutou na Revolução Pernambucana em 1817. O plenário da Casa, por sua vez, recebeu o nome do presidente da época, Érico Hackradt. Em 2009, após atrasos em pagamentos e ameaças de despejo, foi assinado um novo contrato de locação do prédio com a UFRN.
Antes de se estabelecer na atual sede, a Câmara passou por diversos outros locais em Natal, tais como: a então sede da Assembleia Legislativa, no fim da década de 1940, na Cidade Alta; o Teatro Carlos Gomes, atual Teatro Alberto Maranhão, o Edifício Quitino, a Casa Bancária e, já nos anos 1960 e 1970, o Edifício Campelo, todos esses na Ribeira; e por fim a sede do Sindicato dos Contabilistas, também na Cidade Alta